У истоков создания музея стояли А.Н. Туполев, его заместитель А.И. Кандалов и директор музея С.Д. Агавельян (старший инженер полка «Нормандия-Неман»).
В конце 90-х годов ХХ века было принято решение о временном прекращении деятельности музея в связи с переездом ОКБ в новое здание. Через десять лет музей ОКБ А.Н. Туполева был открыт 10 ноября 2008 г. – в 120-ю годовщину со дня рождения А.Н. Туполева. 30 ноября 2022 г. открылась новая версия – интерактивный музей АО «Туполев», созданный к 100-летию со дня образования ОКБ А.Н. Туполева.
Музей размещается в помещениях основного здания АО «Туполев».
Залы «Общая информация и история АО «Туполев» и «Современные разработки» содержат только интерактивные цифровые экспонаты, с которыми можно ознакомиться на сенсорных столах и настенных экранах (общая информация об АО «Туполев», хронология создания ОКБ, все проекты ОКБ).
Залы «Академик Туполев» и «Конструкторское бюро» содержат как стенды с экспонатами, так и цифровые экспонаты, размещенные на сенсорных столах, экранах и в «живой книге».
Зал «Академик Туполев» представляет собой кабинет А.Н. Туполева с собранием личных вещей и мебели, которыми пользовался Андрей Николаевич.
На отдельном стенде демонстрируются копии документов об аресте и приговор А.Н. Туполеву (1937 г.), по которому он находился в заключении до 21 июля 1941 г.
В залах размещены модели самолетов, аэросаней, торпедных катеров и космических проектов ОКБ, а также экипировка летчиков, катапультное кресло Ту-14, модель теплохода «Андрей Туполев».
Посетители музея узнают, что в ОКБ А.Н. Туполева создано более 300 проектов самолётов, дирижаблей, торпедных катеров, аэросаней. БПЛА, осуществлено около 30 героических дальних перелетов и установлено около 300 мировых рекордов. Более 18000 самолетов с маркой Ту поднялись в небо, более 1000 самолетов Ту приобрели зарубежные заказчики, 85 новых проектов самолетов поднялись в небо, более 70 строились серийно.
Организатор Дворянские усадьбы 89268866687